Cianobacterias en la bioindicación del estado de salud de los corales

Cyanobacteria in the bioindication of coral health status

Liliana Gomez Luna  ¹, Leira Delgado Pérez  ^2*

¹   Centro Nacional de Electromagnetismo Aplicado, Universidad de Oriente/ Santiago de Cuba/ Cuba; lilia-nag@uo.edu.cu.  ORCID 0000-0002-1282-3392

²   Centro Oriental de Ecosistemas y Biodiversidad (BIOECO)/ Santiago de Cuba/ Cuba; leiradp@gmail.com. ORCID 0000-0003-4250-1404

* Correspondencia: leiradp99@gmail.com

DOI: 10.70373/RB/2024.09.04.8

Resumen

Los arrecifes de coral son ecosistemas clave que sustentan una gran biodiversidad y proveen importantes servicios ecosistémicos. Sin embargo, el cambio climático y las actividades humanas los han expuesto a múltiples amenazas, como enfermedades y blanqueamiento, que comprometen su salud. Este estudio tuvo como objetivo evaluar el potencial de las cianobacterias como bioindicadoras del estado de salud de los corales en dos biotopos de la costa suroriental de Cuba: plano rocoso y camellones, expuestos a diferentes presiones antrópicas. Durante 2022, se analizaron 17 indicadores de estructura, función y condicionadores de cambio en corales muestreados en períodos climáticos lluvioso y poco lluvioso. El biotopo plano rocoso mostró mejor estado de salud, con mayor diversidad de corales (14 vs. 10 especies) y menor incidencia de enfermedades y blanqueamiento que los camellones, donde las condiciones están más comprometidas por la contaminación y macrobasura. Se identificaron 22 especies de cianobacterias, de las cuales Anabaena torulosa, Lyngbya majuscula y Pseudoscillatoria coralii se asociaron a corales enfermos y/o muertos, mientras que Aphanotece clarthrata y Cyanosarcina sp. se encontraron en corales sanos. Los resultados indican que las cianobacterias son sensibles a la calidad ambiental, mostrando diferencias espaciales y temporales en los biotopos. Estas evidencias resaltan su potencial como herramientas para monitorear la salud coralina y apoyar la gestión y conservación de estos ecosistemas en el Caribe, especialmente ante los desafíos del cambio climático y las actividades humanas.

Palabras clave cianobacterias; biotopes de arrecife; sistemas arrecifales.

Summary

Coral reefs are key ecosystems that support great biodiversity and provide important ecosystem services. However, climate change and human activities have exposed them to multiple threats, such as diseases and bleaching, that compromise their health. This study aimed to evaluate the potential of cyanobacteria as bioindicators of the health status of corals in two biotopes of the southeastern coast of Cuba: rocky plain and ridges, exposed to different anthropogenic pressures. During 2022, 17 indicators of structure, function and change conditioners were analyzed in corals sampled in rainy and dry climate periods. The flat rocky biotope showed a better state of health, with greater diversity of corals (14 vs. 10 species) and a lower incidence of diseases and bleaching than the ridges, where conditions are more compromised by pollution and macrogarbage, 22 species of cyanobacteria were identified, of which Anabaena torulosa, Lyngbya majuscula and Pseudoscillatoria coralii were associated with diseased and/or dead corals, while Aphanotece clarthrata and Cyanosarcina sp. were found in healthy corals. The results indicate that cyanobacteria are sensitive to environmental quality, showing spatial and temporal differences in biotopes. This evidence highlights their potential as tools to monitor coral health and support the management and conservation of these ecosystems in the Caribbean, especially in the face of the challenges of climate change and human activities.

Keywords: cyanobacteria; reef biotopes; reef systems

Introducción

Un arrecife de coral saludable es un sistema estrechamente relacionado que destaca por la captura y reciclaje de nutrientes en aguas oligotróficas, respaldando una extraordinaria biodiversidad y productividad.¹ Sustentan alrededor del 25% de las especies marinas conocidas, y proporcionan bienes y servicios a más de 500 millones de seres humanos en diferentes países, fundamentalmente a través de la pesca y el turismo. Se desarrollan en aguas tropicales y subtropicales, presentando gran complejidad estructural y topográfica .² En un ecosistema de arrecifal viven simbióticamente algas, virus, bacterias, arqueas y protistas distribuidos en patrones espacialmente diversos para funcionar como holobiontes, es decir, como un conjunto complejo de organismos multicelulares con todos los microrganismos asociados. Siendo dominantes las zooxantellas.²

En los estudios sobre la microbiota de arrecifes de coral son relevantes aquellos sobre microrganismos fotosintetizadores.³ Se han realizado investigaciones sobre cianobacterias en diferentes regiones tropicales, constituyendo un tema polémico e interesante el aumento de especies tóxicas en los corales como resultado del impacto del cambio climático.^{4, 5} Es importante destacar la sensibilidad de estos microorganismos a los cambios del clima, además de su relevancia para los arrecifes de coral.^{4, 5}

Por otra parte, se ha explicado que cuando los corales presentan estrés, ya sea por factores naturales o antrópicos, las cianobacterias pueden ser patógenas.^{6, 7} Estas se han asociado a enfermedades de diferentes especies de coral, tanto en el Atlántico como en el Pacífico ^8-10 tema que aún se encuentra en la mira de la ciencia. Sin embargo, aún son limitadas las evidencias científicas que relacionan las cianobacterias con el estado de salud de los corales.

A nivel global existen estudios sobre el estado de salud y conservación de los arrecifes de coral, ¹¹ siendo unas regiones más privilegiadas que otras. En las costas de Cuba existen antecedentes de investigaciones al respecto; ^12-14 sin embargo, se identifican vacíos del conocimiento en relación con las especies de cianobacterias presentes en diferentes especies de corales y los nexos con su estado de salud. El objetivo de este trabajo es evaluar el potencial de las cianobacterias en la bioindicación del estado de salud de los corales y la influencia de las condiciones ambientales sobre la presencia de especies bioindicadoras en biotopos de la costa suroriental de Cuba.

Materiales y Métodos

Se desarrolla una investigación exploratoria, descriptiva y correlacional para evaluar el potencial de las cianobacterias como bioindicador del estado de salud de los corales en la costa suroriental de Cuba. Se establecen dos localidades de muestreo: 1) Aguadores (biotopo plano rocoso) y 2) Playa Siboney (biotopo camellón) (Figura 1), considerando la heterogeneidad de estas en cuanto a los biotopos y las presiones antrópicas.

Para determinar el estado de salud en los biotopos se consideró como referente metodológico la guía de referencia rápida de indicadores de salud del arrecife de McField y Kramer, 15 modificada (Figura 2).

Figura 1. Mapa de las localidades de estudio. Elaboración propia: SAS Planet y QGIS.

La modificación consistió primeramente en seleccionar 10 de los 46 indicadores de función, estructura y condicionadores de cambio; insertando indicadores según intereses de la investigación y modificando los 10 seleccionados en función de su viabilidad. Se incluye la presencia de cianobacterias (microbiota), como parte de los indicadores de función del ecosistema, considerando reportes previos de floraciones de estos microrganismos en la zona costera del suroriente de Cuba, donde se realiza este estudio; ^16-19 se incluye además la presencia de especies tóxicas y diazótrofas. Se sustituye la abundancia de Diadema, por su presencia en los indicadores de función, específicamente en herviboría.

Entre los elementos abióticos se inserta el cálculo del índice trófico a partir de la clorofila a en cada localidad según; ²⁰ así como la presencia de macrobasura en el agua entre los indicadores desarrollo turístico y costero, y la diversidad de especies de interés pesquero en el acápite de pesca, sustituyendo las pesquerías certificadas. Se trabaja en total con 17 indicadores. La determinación de la diversidad de corales, peces y erizos se realizó in situ, a través del recuento del número de especies de corales, por inspección visual. ^{3, 21-23} La nomenclatura taxonómica de las especies se actualizó a partir de la base WoRMS.

Figura 2. Indicadores de salud del arrecife; basado en de McField y Kramer ¹⁵ modificado.

En el caso de la calidad del agua se miden las siguientes variables: temperatura, salinidad, oxígeno disuelto, conductividad, turbidez, pH, y total de sólidos disueltos (TDS) medidos con una sonda multiparamétrica YSI ProDSS. La clorofila a, se midió con un fluorómetro AlgaTorch (Holanda), al igual que los cianopigmentos. Se utiliza para obtener los valores de clorofila a in vivo el factor de corrección específico equivalente a 6,9. ²⁴ En el caso de las muestras de agua, se recolectaron muestras integradas de 50 cm de la columna de agua, en cada biotopo, en zonas cercanas a los corales analizados, utilizando recipientes de polietileno de boca ancha con tapa de rosca (250 mL). Estos fueron transportados al laboratorio en completa oscuridad para la realización de los análisis ambientales y la identificación de cianobacterias en agua. ^25-27 Se tomaron tres muestras por localidad en cada muestreo.

Para determinar los indicadores condicionadores de cambio seleccionados se delimitó previamente la zona costera, considerando los criterios establecidos por el Decreto Ley 2-12, para el ecosistema playa, con un límite hacia tierra (aproximadamente 40 m). En el caso de Siboney (biotopo de camellones) fue considerado el vial como límite físico. ²⁸ El índice de desarrollo costero y el de desarrollo del turismo se calcularon mediante el porcentaje de ocupación de la zona y el porcentaje relativo de ocupación de infraestructura para el turismo, respectivamente. Los cálculos se realizaron mediante el uso de la base de datos SAS Planet y el Sistema de Información Geográfica (QGIS).

El grado de contaminación por macrobasuras se determinó en la columna de agua por recuento del número de ítems en volúmenes de 1 m³. Se analizaron y promediaron los resultados de al menos 10 volúmenes, cuidando de colocar al menos el 30% encima de los biotopos analizados. Para la identificación de ítems se siguió la metodología europea, insertando plásticos, vidrio, metal, madera y otros residuos.²⁹ Los muestreos se realizaron en ambos períodos climáticos; durante los meses de enero, marzo (poco lluvioso); junio y octubre (lluvioso) de 2022. ³⁰ Debido a la poca profundidad del área de estudio, estos se realizaron mediante buceo autónomo ³¹ por raspado y succión con jeringas plásticas, en un área aproximada de 1 cm² por muestra, por triplicado, en al menos dos zonas seleccionadas de cada especie de coral. Las muestras se conservaron en fresco, transfiriéndolas a viales debidamente rotulados. Las anotaciones se efectuaron en tablillas apropiadas para la escritura bajo el agua, seleccionado diferentes especies de coral en cada biotopo, y anotando debidamente las características observadas.

Para la identificación de las especies de cianobacterias se realizan observaciones por microscopía óptica. Se realizó la identificación hasta especie siempre que fue posible, utilizando varios criterios taxonómicos; ^32-36 clasificándolas en tóxicas y diazótrofas, para lo que se consultaron varios autores. ^37-39 Se realizaron mediciones, con un ocular calibrado y una reglilla micrométrica, utilizando de forma complementaria el programa Imagen J, además de un registro fotográfico de las muestras observadas.

Con el fin de determinar las especies bioindicadoras se realiza un análisis de conglomerado utilizando la similitud de Bray-Curtis que arrojó una matriz de similaridad a partir de la que se construyó un fonograma, considerando la presencia de cianobacterias por especies de coral y su estado de salud. Para el análisis y procesamiento de los datos, se empleó el programa PRIMER V6, visualizando gráficamente las similitudes entre las especies de cianobacterias presentes para cada especie de coral, a partir de lo que se realiza la selección de especies bioindicadoras.

Resultados

Se evaluaron 17 indicadores según la metodología previamente descrita; 5 de estructura del arrecife, 8 correspondientes a la función y 4 a los condicionadores de cambios ¹⁵ (Tabla 1).

Tabla 1. Resumen comparativo de los indicadores que determinan la salud de los biotopos.

Se identificaron en total 14 especies de corales, de ellas dos pertenecen a la clase Hydrozoa (M. cervivornis y M. complanata) y el resto a la clase Anthozoa; dentro de esta última, 9 especies pertenecen a la subclase Hexacoralia y tres a la subclase Octocoralia. De estas especies 10 se observaron en camellones y las 14 en el plano rocoso (Tabla 2). El biotopo de tipo camellón se encuentra perpendicular a la costa, a una profundidad variable de 50 cm a 10 m. en él se identifican los géneros Agaricia, Diploria, Faviia, Millepora, Monstrastaea, Porites y Pseudodiploria; mientras que en Aguadores (biotopo plano rocoso), además de los géneros antes mencionados, se observan: Plexaura y Siderastrea.

Tabla 2. Lista de especies de corales en las localidades de estudio.

Respecto a la ictiofauna, el listado de las especies se presenta en la tabla 3. Se identificaron 10 especies de peces en cada localidad, con 6 especies comunes. Existen poblaciones de peces de interés comercial de las familias Haemulidae, Gerriidae, Ostraciidae, Scaridae, Serranidae, que representan el 50% de las especies identificadas, siendo una común para ambas localidades (Sparisoma viridis).

Tabla 3. Lista de especies de peces por localidades.

(*) Peces de interés comercial.

En relación con los equinodermos se hace énfasis en los erizos, debido a su papel en la herbivoría, como controladores biológicos . El listado de las especies de erizos se presenta en la tabla 4. En biotopo plano rocoso se observó, además, de la presencia E. lucunter, E. viridis, Arbacia puntulata, Eucidaris tribuloides, y D. antillarum,

Tabla 4. Lista de especies de erizos por localidades de muestreo.

Respecto a los análisis de calidad del agua la temperatura promedio fue de 26 ±2°C, sin que existieran variaciones significativas para este parámetro entre las localidades (p<0,05). La salinidad en el plano rocoso fue superior a la de camellones (35,40 ±0,10 vs 33,00 ±0,09 psu). Sin embargo, los valores de conductividad fueron mayores en el camellón respecto al plano rocoso (133 ±1,00 vs 55,40 ±0,10 µScm^-1). El oxígeno disuelto varió de 5,40 ±0,03 mgL^-1 en la localidad de camellones a 6,54 ±0,02 mgL^-1 en el plano rocoso. En cuanto a la turbidez se obtuvieron valores discretamente mayores en el plano rocoso (417,60 ±2,00 FTU) respecto al camellón (409,60 ±12,00 FTU). El pH fue de 7,96 ±0,002 en los camellones, mientras que en el plano rocoso fue de 7,86 ±0,001, valores prácticamente similares. Por último, se determinaron los valores de sólidos totales disueltos (TSD, por sus siglas en inglésa) con valores de 665,00 ±11,01 mgL^-1 para el biotopo de camellón y 27,70 mgL^-1 ±5,10 para el plano rocoso. El índice trófico en el plano rocoso fue de 8,01 ±2,70, mientras que en el camellón fue 2,25 veces mayor (18,79 ±1,31).

Es importante considerar que la zona donde se ubica el biotopo de camellón tiene un 76% de desarrollo costero, con una importante presión de uso. En el plano rocoso este porcentaje es 1,95 veces menor (39%) que, en el camellón. En cuanto al índice de desarrollo del turismo este fue de 40% y 28% para el camellón y el plano rocoso, respectivamente. Respecto al grado de contaminación por macrobasura, en el biotopo de camellón se contaron en promedio 8 ítems por cuadrante muestreado; con presencia mayoritaria (90%) de plásticos (bolsas de plásticos, fragmentos, recipientes varios); además de madera, tela, envases metálicos, fibras y vidrio (10%).

Por último, se analizan los indicadores de función. En ambas localidades se identifican enfermedades de los corales. En el camellón la banda blanca (12 individuos) y la banda negra (1 individuo) y en el plano rocoso solo la banda blanca (2 individuos). La condición coralina; por tanto, está más afectada en el biotopo de camelones, donde, además, se identifica mortalidad reciente en P. astreoides. El número de individuos enfermos fue mayor en el camellón respecto al plano rocoso (12 vs 2) así como aquellos con blanqueamiento (16 vs 4). La bioerosión se comportó de igual manera; solo se encontró un individuo en cada biotopo.

Se muestrearon en total 39 corales; 19 en el camellón (49%) (10 en periodo poco lluvioso y 9 en periodo lluvioso) y 20 en el plano rocoso (51%) (10 en cada periodo). Del total, 24 corales estaban sanos (62%); muestreándose 12 en cada biotopo (50%, respectivamente). La banda blanca se encontró en 4 de los corales muestreados (10%); muestreándose 2 en cada localidad. Los corales bioerosionados representaron en 5% (2) muestreándose 1 en cada localidad. El 20% corresponde a colares con blanqueamiento (8), muestreándose 4 en cada localidad. Sólo se muestrea 1 coral muerto (3%) que corresponde al biotopo camellón, al no identificarse corales muertos en el plano rocoso.

De los corales muestreados se observó la banda blanca (BB) sobre D. labyrinthiformis y P. astreoides en el camellón, mientras que en el plano rocoso esta enfermedad se encontró en A. palmata y S. siderea. La banda negra (BN) fue identificada solamente en el camellón sobre D. labyrinthiformis, que al encontrarse en la base de este no se consideró entre los corales muestreados. Las enfermedades emergentes como la BN y BB han sido frecuentes en corales del género Acropora, Diploria y Millepora lo que se asocia fundamentalmente al estrés ambiental.

En el caso del blanqueamiento, en el camellón se detectó en A. agaricites, D. labyrinthiformis y M. annularis. En el plano rocoso se observó en D. labyrinthiformis, Millepora complanata y Montrastaea annularis. Por otra parte, los corales bioerosionados fueron A. complanata y D. labyrithiformis, en el biotopo plano rocoso y en el de camellón, respectivamente.

Para el análisis de cianobacterias, en el camellón se muestrearon 19 individuos de las especies A. agaricites, A. cervicornis, A. palmata, D. labyrinthiformis, Montastraea annularis, Millepora complanata, P. astreoides y P. porites. En el plano rocoso, se muestrearon 20 individuos de estas especies, incluidas, además, Montastraea cavernosa y S. siderea. En total se identificaron sobre estas especies de coral en ambos periodos climáticos y en ambos biotopos 22 especies de cianobacterias perteneciente a 19 géneros (Tabla 5); de ellas 15 tóxicas y 10 diazótrofas; solo 8 (36%) tienen ambas condiciones.

En el camellón se identifican 19 especies (86%) de cianobacterias, pertenecientes a 17 géneros, 14 de ellas tóxicas y 9 diazótrofas; 7 (37%) con ambas condiciones. En el plano rocoso se identifican 13 especies (59%), pertenecientes a 12 géneros; de ellas 7 tóxicas y 2 diazótrofas, siendo todas las diazótrofas tóxicas (15%). La mayor diversidad de cianobacterias se encontró en los géneros de Diploria, Montrastrea y Porites, siendo la especie D. labyrinthiformis la que permitió identificar la mayor cantidad de cianobacterias.

Tabla 5. Especies de cianobacterias identificadas en los diferentes géneros de corales muestreados.

t: especies tóxicas, d: diazótrofas

El listado de especies por localidades y periodos climáticos se muestra en la tabla 6. La presencia de las especies de cianobacterias A. minutisima, Chrococcus sp., Synechococcus sp. y Synechocystis sp. fue estable espacial y temporalmente, con un 100% de frecuencia.

Aphanocapsa sp. y Diplococcus sp. se encontraron en ambos bioropos en el periodo lluvioso, y Cyanosarcina sp. en el periodo poco lluvioso. Se encontraron solo en el camellón A. torulosa, A. clarthrata, Leptolyngbya sp., O. limosa, Pseudoscillatoria coralli, Radiocystis sp. y R. reptotaenium, mientras que Microcystis sp. aparece solo en el plano rocoso.

Tabla 6. Especies de cianobacterias por localidades y periodo lluvioso.

t: especies tóxicas, d: diazótrofas

En la tabla 7 se muestran las especies de cianobacterias según la condición de salud de los corales. La mayor diversidad de cianobacterias se encontró en corales blanqueados (11) y sanos (10) mientras que los corales muertos (6) y bioerosionados (6) se encontró la menor cantidad de especies.

En especies de corales sanos se encontraron A. clarthrata, Cyanosarcina sp., Radiocystis sp., R. reptotaenium y Tolypothrix sp.; especies que no se encuentran en corales enfermos ni muertos. En los corales muertos se encontraron las especies Pseudoscillatoria coralii y A. torulosa; mientras que en corales blanqueados están presente Leptolyngbya sp. y R. simplex, y en los bioerosionados L. majuscula; especies que no están presentes en corales con otras patologías. En corales muertos o enfermos es frecuente encontrar O. limosa, Oscillatoria agardhii y Phormidium sp. Aphanotece minutissima no parece ser específica para una condición de salud puesto que se identifica tanto en corales sanos como enfermos, bioerosionados, o con blanqueamiento. Synechococcus sp. se identificó solamente en corales sanos y bioerosionados.

Tabla 7. Distribución de las especies de cianobacteria de acuerdo con la condición de los corales.

t: especies tóxicas, d: diazótrofas

En corales muertos se encuentra Phormidium sp. también presente en algunos bioerosionados, resultando esta una especie con potencial para la bioindicación de la condición de muerte en estos organismos. En especímenes sanos del coral Porites atreoides se encontró Cyanosarcina sp.; mientras que en los enfermos o muertos se identifican los géneros de cianobacterias filamentosas Anabaena, Lyngbya, Oscillatoria, Pseudoscillatoria y Phormidium.

En los especímenes sanos de A. agaricites, se identifican L. majuscula, Radiocystis sp. y Synechococcus sp. En uno de estos especímenes sanos no se encontraron cianobacterias; lo que también sucedió en uno de los especímenes de A. palmata mientras que en el otro se identificó la presencia de R. reptotaenium. En D. labyrinthiformis con blanqueamiento aparece solo Aphanothece minutissima. En los corales enfermos con banda blanca se suman los géneros Chroococcus y Cyanosarcina.

Se realizó un análisis de conglomerado para determinar el grado de asociación de las cianobacterias basado en la similitud Bray Curtis, con el propósito de confirmar la presencia de especies bioindicadoras (Figura 3). Este grupo se asocia con un 80 % de similitud al formado por R. simplex y Leptolyngbya sp. especies presentes en corales blanqueados. Sobresale un primer clado con cianobacterias estacionalmente estables, con un 100% de similitud (Cyanosarcina sp., A. clarthrata, Tolipothrix sp., R. reptotaenium y Radiocystis sp.). Estas especies se presentan en corales tanto enfermos como sanos, por lo que no se consideran indicadores biológicos del estado de la condición coralina.

Existe otro grupo con más del 50 % de similitud: A. torulosa, Hormogonium sp., Leptolyngbya sp., Lyngbya sp., L. majuscula, Microcystis sp., Phormidium sp., O. limosa, Oscillatoria agardhii, Pseudoscillatoria coralii y R. simplex; estas destacan como especies bioindicadoras de corales enfermos. Excepto R. simplex, el resto son consideradas tóxicas. Respecto a la fijación del nitrógeno excepto Microcystis sp., Phormidium sp., y R. simplex, el resto son diazótrofas. En el caso de A. torulosa y Pseudoscillatoria coralii existe un 100% de similitud, estas especies parecen ser indicadoras de corales muertos.

Otro grupo estuvo formado por Oscillatoria agardhii y Phormidium sp. (100% de similitud) especies presentes en corales enfermos. Al respecto existen antecedentes que demuestran la presencia Phormidium corallyticumen en consorcios microbianos asociados a la BB en el Caribe; ⁴⁰ explicándose que la enfermedad podría provocar el posterior blanqueamiento por pérdida de zooxantellas, y la muerte. El 51% de las especies de cianobacterias identificadas tienen potencial para la bioindicación, siendo las bioindicadoras de especies enfermas las que presentan mayor diversidad. Las cianobacterias presentes en corales bioerosionados, blanqueados y muerto representan el 41%. El patrón de cianobacterias es diferente para cada localidad y período climático, si bien algunas especies son espacial o estacionalmente estables (Tabla 8).

Figura 3. Análisis de conglomerado basado en la similitud de Bray Curtis de las especies de cianobacterias presentes, en relación con la condición coralina.

Tabla 8. Especies de cianobacterias bioindicadoras de enfermedades y/o muerte por período climático y localidad y cianobacterias bioindicadoras de corales sanos.

Discusión

Los resultados demuestran la heterogeneidad de los biotopos seleccionados, siendo mayor la diversidad de corales en el plano rocoso. Existen diferencias en la diversidad de especies identificadas para ambos periodos climáticos en los dos biotopos, siendo mayor la diversidad en el periodo lluvioso en el camellón, y en el poco lluvioso para el plano rocoso. Es importante considerar que en los océanos de todo el mundo prevalece Synechococcus sp. y se estima que tiene una abundancia máxima de 40 000 célulasmL^-1 en el Océano Pacífico. La expansión de esta especie durante la última década se ha atribuido a su importante variación genética, siendo notorio que no se identifique en corales blanqueados o enfermos por lo que parece ser un bioindicador de corales sanos que puede estar presente también en corales bioerosionados.

Phormidium sp. resultó una especie con potencial para la bioindicación de la condición de muerte en estos organismos. Esta cianobacteria produce formidolida, compuesto que tiene actividad inhibidora de proteínas ⁴¹. Anabaena es considerada un bioindicador; se ha encontrado en especies muertas o enfermas de corales en el Pacífico Sur. Por otra parte, la presencia de L. majuscula puede ser un indicador enfermedad o muerte; las floraciones de esta cianobacterias pueden crear tapetes que cubren el sustrato donde crecen, creando un efecto de cobertura dañino que incluso puede crear condiciones anóxicas, ⁴² de lo que se infiere que el coral donde esta especie está presente podría estar en riesgo de enfermarse.

La especie R. reptotaenium ha sido asociada en el Caribe a especies enfermas con banda negra. ³⁶ Cabe destacar que cercano al área de muestreo en Siboney (biotopo de camellones) se visualizaron especies de coral con banda negra, lo que pudiera ser un indicador de que el individuo de A. palmata, en el cual se encontró la cianobacteria, podría estar transitando hacia esta enfermedad. Las evidencias indican que las cianobacterias filamentosas podrían ser bioindicadores potenciales para estimar la salud de los corales. Las evidencias indican que la mayoría de las especies bioindicadoras de una condición de salud coralina comprometida son tóxicas y/o diazótrofas.

Los resultados obtenidos con A. torulosa y Pseudoscillatoria coralii coinciden con resultados previos que asocian el género Anabaena con la propagación de enfermedades en Millepora considerándolo un patógeno para estas especies. ⁴³ Por otra parte, se ha asociado el género Anabaena a especies con blanqueamiento de Montastraea y Acropora en el Caribe; ⁴⁴ patogenicidad que puede estar relacionada con valores relativamente bajos de pH (pH = 7,3), estrés térmico y a la presencia de algas coralinas incrustantes. ⁴⁵

El comportamiento en las diferentes localidades que puede estar relacionado con las presiones antrópicas y la calidad ambiental. La diversidad de cianobacterias puede estar relacionada con la contaminación. Estudios realizados con antelación por otros autores han revelado que la conductividad se correlacionó positivamente con taxones productores de microcistina, como Microcystis aeruginosa. La conductividad se considera una de las variables más influyentes en la composición de las especies de cianobacterias; algunos factores solo se vuelven relevantes a baja temperatura del agua y alta conductividad, lo que sugiere la importancia de este parámetro en los análisis de la concentración de cianobacterias, y la producción de cianotoxinas. Algunos estudios han demostrado influencia de este parámetro, combinado con menor precipitación y mayor temperatura del agua, en el crecimiento y composición de cianobacterias, principalmente Microcystis sp. ⁴⁶

Las cianobacterias están entre los microorganismos más utilizados en la bioindicación, debido a su amplia distribución y por ser responsables de gran parte de la biomasa, productividad y ciclo de nutrientes en los sistemas acuáticos. Estas tienen la capacidad de responder fácilmente a cualquier tipo de perturbación ambiental, así como a cambios físicos, químicos y bióticos que puedan presentarse. ⁴⁷ Sus poblaciones presentan cualidades propias de un indicador biológico y pueden no solo ser empleadas en la bioindicación de la calidad del agua, sino también de ciertas características tales como estratificación, turbulencia, presencia de determinados iones, entre otros, factores fácilmente detectados a través del uso de especies adaptadas a tales condiciones. ⁴⁸

Algunos géneros de cianobacterias están mejor distribuidos que otros. Lyngbya, Microcystis y Synechococcus son algunos géneros de cianobacterias que colonizan ambientes con mayor facilidad, por su fácil dispersión. Especies como L. majuscula y L. wollei son cada vez más reportadas como colonizadores agresivos de nuevos entornos. ^{49, 50} Recientemente se ha reportado una expansión geográfica global de la cianobacteria tóxica Microcystis sp., con floraciones en más de 108 países. ⁵¹ Deben considerarse entonces aspectos relacionados con el monitoreo y la vigilancia de estos microrganismos ⁵² en los ecosistemas acuáticos.

Microcystis al igual que Anabaena, Synechococcus y Leptolyngbya son géneros de cianobacterias transportados comúnmente a través del aire, animales, aguas de lastre, balsas de macrobasura y desechos plásticos. Por otra parte, su crecimiento se favorece por el aumento de las temperaturas al igual que su propagación y colonización. Por lo tanto, resulta crucial comprender las posibles rutas de dispersión de las cianobacterias a través del mar, el aire o la tierra para mitigar su propagación; ⁵³ así como los impactos de su presencia en diferentes ecosistemas y biotopos.

La descripción de muchas enfermedades de los corales a menudo se confunde por la falta de criterios de diagnóstico claros, por lo que pueden surgir signos de enfermedades similares en múltiples especies; mientras que un patógeno putativo solo se ha verificado para una o un subconjunto de especies. ⁵³ El hecho de tener especies bioindicadoras para determinadas condiciones de salud coralina puede devenir en métodos confirmativos complementarios cuando se evalúa la salud de estos ecosistemas. Las diferencias en la calidad ambiental de los biotopos ubicados en las dos localidades de estudio son evidentes. Aguadores (biotopo plano-rocoso) presenta mejores condiciones ambientales, lo que se infiere a partir de los resultados de los condicionadores de cambio y de estructura. Siboney (biotopo de camellones) presenta una calidad ambiental comprometida, debido a las presiones antrópicas que recibe, lo que se hace evidente en los indicadores de estructura y condicionadores de cambio, repercutiendo en los de función.

La calidad ambiental de las localidades influye en la presencia de especies cianobacterias, siendo Siboney la localidad donde se identifican mayor presencia de cianobacterias, así como de especies tóxicas y diazótrofas. Entre estas especies pueden mencionarse A. torulosa, Leptolynbya sp., Lyngbya sp., Oscillatoria agardhii, O. limosa, Pseudoscillatoria coralii, y Rosefilum reptotaenium, las que tienen doble condición; identificadas todas, mientras que en Aguadores solo se identifican dos: Lyngbya sp. y L. majuscula. La contaminación parece tener un papel relevante en la presencia de cianobacterias bentónicas asociadas a corales en los diferentes biotopos estudiados; si bien la influencia de las actividades antropogénicas está en discusión, es indiscutible su distribución y transporte vía tráfico marítimo o por las balsas de plástico; ⁵² por lo que la presencia de macrobasura plástica en Siboney puede tener relación con su mayor presencia en esta localidad.

Los géneros de cianobacterias bentónicas se asientan fácilmente en las superficies plásticas, lo que hace que estos desechos marinos sean un modo efectivo para su transporte, ^{55, 56} y puede contribuir a la diversidad de especies. La presencia de microplásticos puede asociarse incluso al aumento de las especies tóxicas. ⁵⁷ Si bien el aumento de especies tóxicas de cianobacterias en los arrecifes se ha asociado al cambio climático,⁴ también existe una relación con la calidad ambiental de las localidades y biotopos, a lo que sumaría el análisis de la presencia de cianobacterias nitrofijadoras. ⁵ Las futuras líneas de investigación se centrarán en nuevos muestreos, principalmente en los corales afectados, para confirmar la presencia de estas cianobacterias.

Conclusiones

• El uso de cianobacterias como bioindicadoras del estado de salud de los corales demuestra ser una herramienta eficaz para evaluar la calidad ambiental y los impactos antrópicos en ecosistemas arrecifales.
• En los biotopos estudiados, se observaron diferencias significativas en la salud coralina: el biotopo plano rocoso presentó mejores condiciones ambientales y mayor diversidad coralina, mientras que el biotopo de camellones mostró mayor deterioro asociado a presiones antrópicas como contaminación por macrobasura y desarrollo costero.
• Las especies Anabaena torulosa, Lyngbya majuscula, Oscillatoria agardhii y Pseudoscillatoria coralii se identificaron como bioindicadoras de corales enfermos y/o muertos, mientras que Aphanotece clarthrata, Cyanosarcina sp. y Synechococcus sp. se asociaron a corales sanos, lo que resalta su sensibilidad a los cambios ambientales.
• Las cianobacterias tóxicas y diazótrofas predominaron en el biotopo de camellones, evidenciando la relación entre presiones antrópicas y proliferación de estas especies.
• La inclusión de cianobacterias como indicadores en los programas de monitoreo de arrecifes puede aportar información clave para la conservación de estos ecosistemas en contextos de cambio climático y actividades humanas.

Contribución de los autores: «Conceptualización, L.G.L y L.D.P.; metodología, L.G.L y L.D.P.; uso de software, L.G.L y L.D.P.; análisis formal, L.G.L y L.D.P.; investigación, L.G.L y L.D.P.; muestreos L.D.P.; recursos, L.G.L y L.D.P.; escritura original, L.G.L y L.D.P.; revisión y edición, L.G.L.; visualización, L.G.L y L.D.P.; supervisión, L.G.L.; administración de proyecto, L.G.L.; adquisición de fondos, L.G.L. Todos los autores del presente trabajo han leído el documento y están de acuerdo con la publicación de este.

Financiamiento: esta investigación ha sido desarrollada como parte del Proyecto ¨Potencial productivo, para la bioindicación, y toxicidad de especies cepas de microalgas y cianobacterias: efecto del CM y desarrollo de tecnologías con impacto ambiental¨ financiado por el Centro Nacional de Electromagnetismo Aplicado de la Universidad de Oriente.

Conflicto de intereses:

Los autores declaran que no existen conflictos de intereses que pongan en riesgo la validez de los resultados

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Received: 8 octubre 2024 Accepted: 20 noviembre 2024   | Published: 15 diciembre 2024   |

Citación: Gomez-Luna, L.; Delgado-Pérez, L. Cianobacterias en la bioindicación del estado de salud de los corales. Revista Bionatura 2024; Vol 9. No. 4

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